DA 128 : le don de lait humain aux prématurés, lait de lactarium ou lait maternel exprimé

Article paru dans le n° 128 des Dossiers de l'allaitement, novembre 2017

D’après : Evidence-based methods that promote human milk feeding of preterm infants. An expert review. Meier P et al. Clin Perinatol 2017 ; 44(1) : 1-22.
Et : Donor human milk update : evidence, mechanisms, and priorities for research and practice. Meier P et al. J Pediatr 2017 ; 180 : 15-21.

L’alimentation avec du lait humain (lait maternel ou provenant de donneuses) des prématurés hospitalisés en néonatalogie est une stratégie économiquement rentable pour limiter la prévalence des pathologies et les coûts de leur traitement (Belfort ; Corpeleijn ; Johnson ; Meier 2015 ; Moro ; Patel ; Vohr 2006 et 2007). Malgré cela, de nombreux obstacles perdurent dans sa mise en œuvre systématique dans les services de néonatalogie. De nombreuses mères n’arrivent pas à fournir suffisamment de lait pour leur bébé, et ces derniers ne reçoivent pas toujours du lait humain provenant d’un lactarium (LHL). Un certain nombre d’études ont constaté qu’une alimentation essentiellement avec du lait humain (maternel ou provenant d’un lactarium) abaissait la morbidité et la mortalité chez ces enfants particulièrement vulnérables. Toutefois, le lait maternel exprimé (LME) par les mères de prématurés et donné frais présente des bénéfices supplémentaires par rapport au LHL, dans la mesure où sa composition pendant les premières semaines est différente de celle du lait des mères ayant accouché à terme, et où la pasteurisation a un impact sur certains composants du lait humain.

Des différences de composition

De nombreuses études évaluant la composition et l’activité biologique du LHL par rapport au LME frais se sont focalisées sur l’impact de la pasteurisation, avec des résultats variables concernant ses conséquences sur les divers composants du lait humain (O’Connor ; Peila). D’autres facteurs ont cependant un impact : âge gestationnel de l’enfant au moment de la naissance (qui influence la maturité de la glande mammaire), temps écoulé depuis la naissance (colostrum, lait de transition ou lait mature), autres manipulations subies par le LML (congélation, réchauffage, stockage), ajout d’un produit d’enrichissement… La lactoferrine peut être prise comme exemple. Elle a des propriétés anti-infectieuses, anti-inflammatoires et immunomodulatrices. Son taux est plus élevé dans le colostrum que dans le lait mature, et chez les mères de prématurés que chez les mères ayant accouché à terme (Manzoni ; Sherman). Il baisse fortement pendant les 2 premiers mois de la lactation, pour se stabiliser à un taux qui représente environ le tiers du taux colostral (2-3 g/l versus 9 g/l – Ronaye de Ferrer). Le taux de lactoferrine dans du LHL collecté à 2 mois post-partum, pasteurisé puis congelé pendant 3 mois, pourra être de seulement 1 g/l et l’ajout d’un produit d’enrichissement contenant du fer abaissera encore la biodisponibilité orale de la lactoferrine. Le lait maternel exprimé par la mère d’un grand prématuré a, pendant le premier mois, des caractéristiques spécifiques qui le rendent mieux adapté aux besoins de son enfant. Il a, entre autres, pendant le premier mois, un taux significativement plus élevé de molécules bioactives telles que les facteurs de croissance, les IgA, la lactoferrine, l’IL-10 ou le CD14 soluble.

Impact sur la croissance et la morbidité

De nombreuses études ont constaté l’efficacité de l’alimentation avec du lait humain pour abaisser la prévalence et la sévérité de diverses pathologies telles que l’entérocolite ulcéronécrosante. Toutefois, nombre de ces études ne fournissent pas de données suffisantes sur le pourcentage de LME et de LHL dans l’alimentation de l’enfant, ni sur l’éventuel enrichissement de ce lait. Et de nombreux services commencent à donner du LHL aux très grands prématurés avant d’utiliser du LME. Le principal bénéfice du LHL pourrait être d’éviter le don d’une formule lactée commerciale à ces enfants dont la muqueuse intestinale est particulièrement immature. Il faut toutefois prendre en compte le fait que les études dans lesquelles les enfants sont essentiellement nourris de LHL ne constatent pas un impact aussi positif sur la morbidité et le développement des enfants que lorsqu’ils reçoivent également du LME, probablement parce que le traitement et le stockage du LHL détruisent certains composants du lait humain ou en abaissent le taux (de Segura).

On a constaté que la croissance des très grands prématurés était plus basse s’ils étaient nourris de lait humain que s’ils étaient nourris avec une formule lactée commerciale spéciale pour prématurés (Colaizy ; Quigley), et c’est la raison pour laquelle on enrichit le LME ou le LHL, le plus souvent avec un produit à base de lait de vache. Certes, cela permet d’améliorer la croissance de ces enfants (Colaizy), tout au moins à court terme, mais on s’est peu penché sur l’impact à long terme de cet enrichissement sur la croissance et la santé des enfants. Des facteurs autres que le taux de protéines pourraient contribuer à la croissance de ces enfants, comme le taux d’adipokines dans le LME. Ces hormones susceptibles de réguler le métabolisme de l’enfant sont présentes à un taux élevé dans le colostrum et le lait de transition, et la pasteurisation abaisse ce taux (Ilcol ; Ley ; Newburg). La pasteurisation, le stockage et le réchauffage du LHL altèrent la structure de la membrane des globules lipidiques lactés (Keenan), et toutes les manipulations de ce lait peuvent limiter le taux de lipides reçus par l’enfant (Vieira). La lipase stimulée par les sels biliaires et la lipoprotéine lipase sont détruites par la pasteurisation, tandis que le taux des amylases et des protéases est abaissé, ce qui limite la biodisponibilité des nutriments présents dans ce lait (Vieira).

La majorité des études comparant l’impact du LHL et du LME incluent dans les 2 groupes des enfants qui reçoivent du LME, dans la mesure où il serait contraire à l’éthique de randomiser les enfants (Colaizy ; Sullivan). D’autres études utilisent l’expression « nourri avec du lait humain » sans préciser quel pourcentage de LHL et de LME reçoivent les enfants, ce qui empêche de différencier l’impact de ces 2 types de lait humain. Cela pourrait avoir un impact important pour le résultat de certaines études. Le LME contient toute une flore qui participe à la colonisation du bébé allaité, et cette flore est détruite par la pasteurisation. Les interventions ayant pour objectif d’améliorer les soins aux enfants hospitalisés en néonatalogie ont augmenté le nombre d’enfants nourris avec du lait humain essentiellement en combinant le don de LME et de LHL, même si elles souhaitaient au départ augmenter le nombre de mères qui tiraient leur lait pour leur bébé. Or, si les études constatent que les nourrissons nourris essentiellement avec du LHL ont une morbidité similaire à celle des nourrissons qui reçoivent une formule lactée commerciale, on extrapolera ces résultats à l’alimentation avec du LME, ce qui est contraire à l’objectif de départ. En outre, les ressources financières utilisées pour l’obtention de LHL ne pourront pas l’être dans des interventions destinées à augmenter le pourcentage de LME donné aux nourrissons, qui devraient pourtant être prioritaires.

Certaines études ont constaté que l’utilisation de LHL dans un service de néonatalogie n’abaissait pas le pourcentage de LME reçu par les enfants (Williams), et une étude constatait même qu’elle augmentait de 10 % le pourcentage d’enfants allaités à la sortie de néonatalogie (Kantorowska). Toutefois, une étude menée dans un service dans lequel 98 % des nourrissons recevaient du LME a constaté une baisse de ce pourcentage à 14 et 28 jours post-partum chez les enfants hospitalisés suite à la mise en œuvre d’un protocole de supplémentation en routine avec du LHL chez les très grands prématurés (Esquerra-Zwiers). Et une étude a constaté que si les mères étaient conscientes des bénéfices du LHL et que la plupart d’entre elles accepteraient que leur bébé en reçoive si nécessaire, elles éprouvaient toutefois certaines réticences vis-à-vis du lait d’autres femmes (Esquerra-Zwiers).

Allaiter un bébé prématuré

Même si, dans l’ensemble, les mères de prématurés sont moins nombreuses à allaiter et qu’elles allaitent moins longtemps, des études ont constaté que le taux d’allaitement chez ces mères a augmenté (Colaizy 2008 et 2012 ; Meier 2015), et que des mères qui avaient prévu de nourrir leur bébé avec une formule lactée commerciale avaient décidé d’allaiter après avoir accouché prématurément (Hoban ; Miracle ; Sisk), dans certains cas après avoir été informées par les soignants des bénéfices spécifiques de leur lait pour leur prématuré. Il ne faut donc pas hésiter à informer ces mères de façon objective. Le lancement et le maintien d’une production lactée suffisante restent cependant un problème important chez les mères de ces enfants. Les mères auront besoin d’un soutien actif, et les stratégies qui se sont avérées efficaces sont peu nombreuses (Bixby ; Davanzo ; Hurst 2013 ; Lee ; Riley ; Rossman 2011 et 2013). Le stress, la fatigue, le caractère peu gratifiant de l’expression du lait et l’absence de soutien amènent de nombreuses mères à diminuer la fréquence d’expression du lait, puis à cesser de le tirer (Fleurant ; Hurst 2013 ; Rossman 2011 et 2013). La mère pourra également se dire, si l’état de son bébé est meilleur après quelques semaines, qu’il n’est pas réellement utile qu’elle continue à tirer son lait (Hoban).

Globalement, le volume de lait obtenu est positivement corrélé à la fréquence d’expression. Mais il est difficile de savoir si les mères tirent leur lait moins souvent parce qu’elles sont découragées en voyant qu’elles n’en obtiennent pas suffisamment, ou si l’inverse est vrai. Il serait utile de le savoir dans la mesure où les interventions pour y remédier seront différentes. Un soutien multidisciplinaire à la mère est plus efficace qu’un soutien ponctuel ; les facteurs qui se sont avérés efficaces sont un discours cohérent de l’équipe soignante (protocole clair pour l’alimentation des prématurés – Marinelli), des soignants compétents en matière d’allaitement (Meier 2013), un soutien proactif, tire-lait à la disposition des mères, visites d’allaitement… (Bixby). Certaines mesures ont un coût significatif (achat de tire-lait hospitaliers, embauche d’une personne compétente en matière d’allaitement), et certains services trouveront plus simple d’obtenir du lait humain provenant d’un lactarium que d’acquérir le matériel permettant d’augmenter le volume de lait maternel exprimé donné aux prématurés, alors que le lait maternel est le plus efficace et le plus rentable économiquement et le mieux adapté à chaque nourrisson (Meier 2016 ; Jegier 2010 et 2013).

Soutenir efficacement les mères

Le processus de la lactation passe par plusieurs étapes : démarrage, montée de lait, maintien d’une production lactée abondante. Les mères de prématurés qui ne peuvent pas mettre leur bébé au sein rencontreront des difficultés spécifiques (Meier 2016). Le lancement de la production lactée est l’étape la plus importante, dans la mesure où il semble que les 2 premières semaines sont cruciales pour l’obtention d’une production abondante, et que le volume ob-tenu 1 à 2 semaines après l’accouchement est positivement corrélé au taux d’allaitement à la sortie de néonatalogie (Cregan ; Meier 2012 ; Neville 2009 ; Pang ; Parker). Une étude a constaté que les mères qui obtenaient ≥ 500 ml de lait 14 jours après la naissance étaient trois fois plus nombreuses à allaiter à la sortie de néonatalogie par rapport à celles qui obtenaient moins de lait. Il serait nécessaire de mener davantage d’études sur les stratégies les plus efficaces pour obtenir rapidement une production lactée abondante chez les mères de prématurés. Après la montée de lait, les séances d’expression devront être efficaces (nécessité d’un bon tire-lait) et suffisamment fréquentes (au moins 6 fois par jour), afin d’augmenter rapidement la production lactée. On a constaté que lorsque ce n’était pas le cas, il était difficile, voire impossible d’obtenir par la suite une production lactée suffisante.

Les études sur les interventions de promotion de l’allaitement chez les mères de prématurés se sont essentiellement focalisées sur la motivation des mères, le peau à peau, et sur les pratiques d’expression du lait (Bigsby ; Hurst 2013 ; Rossman 2011, 2012 et 2013 ; Strand). Mais nombre de ces mères ont accouché prématurément parce qu’elles ont des problèmes chroniques de santé ou que leur grossesse a été compliquée, ce qui peut avoir un impact sur la lactation (Cregan ; Hartmann ; Hernandez ; Hurst 2007 ; Neville 2009 et 2013 ; Rasmussen). Par ailleurs, les prématurés ont besoin de peu de lait maternel pendant les premières semaines, et l’insuffisance de la production lactée pourra être méconnue pendant longtemps, ce qui rendra le problème plus difficile à résoudre. Des études seraient nécessaires pour évaluer l’impact des problèmes de santé maternels et des complications pendant la grossesse et l’accouchement sur la lactation chez les mères de prématurés. Par ailleurs, de nombreuses études ont constaté que l’expression du lait n’était pas gratifiante pour les mères, alors que leur lactation doit être entretenue avec un tire-lait pendant des semaines, voire des mois. Pourtant, relativement peu d’études ont été menées sur les caractéristiques des tire-lait qui seraient susceptibles de rendre l’expression plus agréable, ou sur les stratégies rendant l’expression du lait plus efficace (Meier 2008, 2012 et 2016). Pour ces mères, un tire-lait doit être efficace, pratique et agréable à utiliser. Des études de bonne qualité sont nécessaires sur le sujet. À noter que des études ont constaté que le fait de combiner expression manuelle et expression au tire-lait, compression du sein, massages du sein et expression manuelle augmentait le volume de lait obtenu et son taux de lipides (Morton, 2 études).

Optimiser l’utilisation du lait maternel dans les services de néonatalogie

Les données actuelles montrent donc que les soignants en néonatalogie devraient être particulièrement attentifs aux 2 premières semaines post-partum, et prodiguer un soutien proactif aux mères afin de leur permettre d’obtenir un volume quotidien de lait ≥ 500 ml (Hill ; Meier 2013 et 2016 ; Wilson). La tenue d’un planning d’expression du lait s’est avérée efficace, ainsi qu’une discussion avec la mère de ses objectifs en matière d’allaitement toutes les semaines, ce qui permet de répondre à ses questions et de la soutenir (Meier 2013). Dédier du personnel à ce soutien peut sembler coûteux, mais une étude a constaté que chaque ml de lait maternel fourni à un prématuré pendant les deux premières semaines était corrélé à une baisse de 534 $ du coût des soins à l’enfant (Johnson).

Il existe d’importantes variations entre les services de néonatalogie sur le plan de la gestion du lait humain donné aux prématurés (Meier 2015). Certains services estiment que l’utilisation de lait humain ne présente pas réellement d’avantage, que la technologie nécessaire pour aider les mères rend l’allaitement peu naturel, que le coût est prohibitif… Par ailleurs, les équipes soignantes n’ont pas forcément des compétences suffisantes en matière de gestion du lait humain. Chaque étape (expression, transfert d’un récipient à l’autre, stockage, chauffage, enrichissement, administration par sonde) peut donner lieu à des problèmes susceptibles d’avoir un impact négatif sur le lait humain, et éventuellement chez l’enfant qui le recevra. Le moyen le plus efficace de limiter le risque de problèmes est de donner du lait maternel exprimé frais, tiré peu de temps auparavant, ce qui devrait être une priorité. Des études récentes ont constaté que le lait maternel exprimé pouvait se conserver beaucoup mieux que ce qu’on supposait (Handa ; Schanler ; Slutzah). Par exemple, une étude a constaté que le lait maternel frais et non enrichi se conservait bien au réfrigérateur pendant 96 heures (Slutzah), et d’autres études qu’il pouvait être réchauffé puis remis au réfrigérateur au moins 1 fois (Rechtman), ou que plusieurs échantillons de lait maternel pouvaient être regroupés dans un même récipient (Stellwagen). Il est difficile de savoir dans quelle mesure le stockage et la préparation du lait maternel donné aux enfants dans un service de néonatalogie doivent être centralisés pour tout le service de néonatalogie, ou gérés au cas par cas par les infirmières responsables de chaque enfant, ces deux possibilités ayant leurs avantages et leurs inconvénients. Diverses stratégies (comme l’utilisation d’un code-barre ou une méthodologie 6 Sigma) se sont avérées efficaces pour limiter le risque de don de lait maternel à un autre enfant que celui auquel il était destiné (Dougherty ; Drenckpohl).

Des études ont constaté d’importantes variations dans la composition du lait, tant d’une mère à l’autre que selon les échantillons de lait chez une même mère (Meier 2015). Ces variations concernent essentiellement le taux de lipides (Meier 2006), qui peut représenter 50 à 60 % de l’apport calorique. Cet apport aura un impact important sur la prise de poids du prématuré et éventuellement sur sa tolérance orale. Il serait donc utile de pouvoir déterminer l’apport lipidique de chaque échantillon de lait maternel afin de l’enrichir de façon adéquate. Le crématocrite est une technique simple et peu coûteuse pour ce faire. La mesure des macronutriments par spectroscopie dans le proche infrarouge est intéressante, mais plus coûteuse. Lorsque la mère a une production lactée abondante, on peut aussi donner de préférence à l’enfant du lait de fin de tétée plus riche en lipides.

L’allaitement directement au sein

La transition vers l’allaitement directement au sein est importante : les prématurés sont allaités plus longtemps lorsqu’ils sont régulièrement mis au sein avant la sortie de néonatalogie (Pineda). Cette transition nécessite diverses étapes : mises en peau à peau, mises au sein après expression partielle ou complète du lait, puis mises au sein nutritives lorsque la succion de l’enfant devient efficace, pour finir par un allaitement totalement au sein (Davanzo ; Hurst 1997 ; Nyqvist ; Spatz). Il n’existe aucune donnée scientifique montrant que l’enfant doit avoir atteint un poids ou un âge gestationnel donné avant de commencer à lui proposer le sein, et de nombreuses études ont constaté que la stabilité physiologique des prématurés était meilleure lorsqu’ils étaient mis au sein que lorsqu’ils prenaient un biberon (Berger ; Pineda). En revanche, ces enfants consomment moins de lait au sein qu’au biberon, tout au moins jusqu’au moment où ils auraient dû naître s’ils étaient nés à terme (Meier 2015). Ces enfants ont en effet une succion plus faible et moins organisée, et ils se fatiguent très rapidement. Les parents doivent donc être informés du fait que la sortie de néonatalogie ne signifie pas que l’allaitement va se passer parfaitement bien, et que la poursuite de l’expression du lait est nécessaire pendant une période de transition. Le premier mois après la sortie de néonatalogie pourra être très difficile en raison de l’absence d’informations et de soutien. Par exemple, on a constaté que les pesées régulières de l’enfant avant et après la tétée permettront à la mère d’optimiser le don éventuellement nécessaire de suppléments pendant la période de transition vers l’allaitement exclusivement au sein (Meier 2007 et 2015 ; Haase ; Hurst 2004). On a également constaté que l’utilisation d’un bout de sein en silicone très fin permettait de compenser partiellement la faible succion de l’enfant, et permettait à ce dernier d’obtenir davantage de lait (Meier 2000 et 2013).

Suivi des pratiques d’allaitement

De nombreux services de néonatalogie ont mis en place des initiatives permettant d’augmenter la prévalence de l’utilisation de lait humain. Les outils permettant d’évaluer l’efficacité de ces initiatives sont par exemple le suivi du nombre d’enfants recevant du lait maternel à la sortie de néonatalogie, et/ou de ceux qui continuent à en recevoir par la suite. Il serait encore mieux de noter au quotidien le volume de lait maternel reçu pendant le séjour (en ml, ou en pourcentage de chaque repas), et de connaître le pourcentage d’enfants exclusivement nourris avec du lait humain. Certains services regroupent le lait maternel et le lait humain provenant d’un lactarium sous le même terme : lait humain (Meier 2016). Or, l’impact pourra être différent suivant que l’enfant reçoit du lait maternel ou du lait humain provenant d’un lactarium (Collado ; Quigley ; Underwod). Un certain nombre de composants bioactifs du lait maternel sont spécifiques à chaque mère (comme sa flore bactérienne ou la nature des divers oligosaccharides), le lait humain fourni par les lactariums est habituellement un mélange de biberons de lait donnés par plusieurs mères d’un enfant né à terme, et la pasteurisation comme la congélation auront un impact négatif sur certains composants (de Segura ; Peila ; Raoof ; Vieira). Noter séparément le volume de ces deux types de lait humain serait donc utile pour mieux évaluer les pratiques d’un service, dans la mesure où les stratégies nécessaires pour augmenter l’utilisation de lait maternel exprimé ou celle de lait humain provenant d’un lactarium sont totalement différentes (Meier 2017, voir plus bas).

Optimiser l’utilisation des ressources

Des études ont évalué l’acceptabilité du LHL par les familles des enfants hospitalisés en néonatalogie dans divers pays industrialisés et en voie de développement (Brownell ; Coutsoudis ; Murray). Dans ces derniers, de nombreuses familles se posent des questions sur la sécurité du LHL, en particulier dans les pays où la prévalence du VIH est élevée. Même dans une grande ville américaine, les parents d’origine non européenne étaient plus nombreux à refuser l’utilisation de LHL, en particulier si leur bébé avait un âge gestationnel plus élevé ; la prévalence de ce refus a toutefois baissé progressivement pendant les 5 années qui ont suivi le démarrage de l’utilisation de LHL dans le service (Brownell). Une enquête a constaté que les mères préféraient avoir commencé à tirer leur lait pour leur bébé avant qu’on leur demande si elles souhaitaient que celui-ci reçoive du LHL (Esquerra-Zwiers).

Certes, l’utilisation de LHL abaisse le coût des soins aux très grands prématurés grâce aux économies réalisées sur les traitements des diverses pathologies plus fréquentes chez les enfants nourris avec une formule lactée commerciale (Ganapathy). Toutefois, l’utilisation de LHL est plus coûteuse que celle de LME (Jegier), et il est donc nécessaire de réfléchir à la façon la plus efficace d’utiliser les ressources financières. Utiliser du LHL est certes plus facile que de mettre en œuvre les stratégies de soutien nécessaires pour augmenter le pourcentage de mères qui tirent leur lait, et pour soutenir activement les mères afin que leur production lactée soit optimale, mais augmenter le pourcentage d’enfants nourris avec du LME est possible (Meier, 2013). Cela implique de fournir aux mères un tire-lait confortable et performant (modèle hospitalier à double pompage), d’encourager les mères à commencer à tirer leur lait le plus rapidement possible (dans l’heure suivant la naissance), de les soutenir activement en particulier pendant les deux premières semaines afin d’obtenir rapidement une production lactée abondante, d’intégrer dans l’équipe soignante des consultantes en lactation et/ou des conseillères paires, et d’utiliser des stratégies destinées à optimiser les apports des enfants, tels qu’un analyseur de lait maternel et des tests de pesée lorsque l’enfant commence à être mis au sein (Lussier ; Meier, 2013 ; Parker).

En conclusion

Si l’importance de l’alimentation des prématurés avec du lait maternel pendant leur séjour en néonatalogie fait l’objet d’un large consensus, sa mise en pratique est encore loin d’être la norme dans tous les services. Par ailleurs, on utilise essentiellement l’expression « nourri avec du lait humain » pour qualifier les enfants qui reçoivent à la fois du LME et du LHL, ce qui sous-entend que ces deux types de lait humain sont similaires, et que les bénéfices du don de LME peuvent être extrapolés au LHL. S’il est préférable qu’un nourrisson hospitalisé en néonatalogie reçoive du LHL plutôt qu’une formule lactée commerciale, il convient de pointer que le LME des mères de prématurés présente des caractéristiques spécifiques, et contient des composants qui sont détruits ou dont le taux est abaissé par la pasteurisation. Le LME reste le premier choix pour ces enfants, et il est significativement moins coûteux que le LHL. Les équipes de néonatalogie devraient souligner auprès des familles des très grands prématurés le fait que le LME est supérieur à toute autre option, et mettre en œuvre les mesures nécessaires pour que ces nourrissons reçoivent le plus possible de lait maternel, et ce le plus longtemps possible. Lorsqu’un service de néonatalogie a des ressources limitées à consacrer à l’alimentation des nourrissons avec du lait humain, le soutien aux mères allaitantes devrait être prioritaire.

Un certain nombre d’études a décrit les pratiques optimales pour favoriser l’alimentation de ces enfants avec du lait humain, ce qui nécessite de la motivation de la part des équipes soignantes, des fonds pour la formation de ces équipes, l’achat de tire-lait, l’embauche de personnes spécifiquement chargées du soutien à l’allaitement… En l’état actuel des connaissances, le soutien devrait être particulièrement actif pendant les deux premières semaines, afin de permettre aux mères d’obtenir rapidement une production lactée abondante.

Références

• Belfort MB et al. Breast milk feeding, brain development, and neurocognitive outcomes : a 7-year longitudinal study in infants born at less than 30 weeks’ gestation. J Pediatr 2016 ; 177 : 133-9.e1.
• Berger I et al. Energy expenditure for breastfeeding and bottle-feeding preterm infants. Pediat-rics 2009 ; 124 : e1149-52.
• Bigger HR et al. Quality indicators for human milk use in very low-birthweight infants : are we measuring what we should be measuring ? J Perinatol 2014 ; 34 : 287-91.
• Bixby C et al. A multidisciplinary quality improvement approach increases breastmilk availability at discharge from the neonatal intensive care unit for the very-low-birth-weight infant. Breastfeed Med 2016 ; 11 : 75-9.
• Brownell EA et al. Five-year secular trends and predictors of nonconsent to receive donor milk in the neonatal intensive care unit. Breastfeed Med 2016 ; 11 : 281-5.
• Colaizy TT. Donor human milk for very low birth weights : patterns of usage, outcomes, and unanswered questions. Curr Opin Pediatr 2015 ; 27 : 172-6.
• Colaizy TT et al. Maternal intention to breast-feed and breast-feeding outcomes in term and pre-term infants : pregnancy risk assessment monitoring system (PRAMS), 2000-2003. Public Health Nutr 2012 ; 15 : 702-10.
• Colaizy TT, Morriss FH. Positive effect of NICU admission on breastfeeding of preterm US infants in 2000 to 2003. J Perinatol 2008 ; 28 : 505-10.
• Collado MC et al. Factors influencing gastrointestinal tract and microbiota immune interaction in preterm infants. Pediatr Res 2015 ; 77 : 726-31.
• Corpeleijn WE et al. Intake of own mother's milk during the first days of life is associated with decreased morbidity and mortality in very low birth weight infants during the first 60 days of life. Neonatology 2012 ; 102 : 276-81.
• Coutsoudis I et al. Acceptability of donated breast milk in a resource limited South African setting. Int Breastfeed J 2011 ; 6 : 3.
• Cregan MD et al. Initiation of lactation in women after preterm delivery. Acta Obstet Gynecol Scand 2002 ; 81 : 870-7.
• Cristofalo EA et al. Randomized trial of exclusive human milk versus preterm formula diets in extremely premature infants. J Pediatr 2013 ; 163 : 1592-5.
• Davanzo R et al. Breastfeeding in neonatal intensive care unit study group. breastfeeding at NICU discharge : a multicenter Italian study. J Hum Lact 2013 ; 29 : 374-80.
• Davanzo R et al. Intermittent kangaroo mother care : a NICU protocol. J Hum Lact 2013 ; 29 : 332-8.
• de Segura AG et al. Heating-induced bacteriological and biochemical modifications in human donor milk after holder pasteurisation. J Pediatr Gastroenterol Nutr 2012 ; 54 : 197-203.
• Dougherty D, Nash A. Bar coding from breast to baby : a comprehensive breast milk management system for the NICU. Neonatal Netw 2009 ; 28 : 321-8.
• Drenckpohl D et al. Use of the six sigma methodology to reduce incidence of breast milk administration errors in the NICU. Neonatal Netw 2007 ; 26 : 161-6.
• Esquerra-Zwiers A et al. « It's somebody else's milk » : unraveling the tension in mothers of preterm infantswho provide consent for pasteurized donor human milk. J Hum Lact 2016 ; 32 : 95-102.
• Esquerra-Zwiers A et al. Impact of donor human milk in a high mother's own milk feeding neonatal intensive care unit. Presented at; 17th International Society for Research in Human Milk and Lactation Conference ; 2014, October 24- 27, Kiawah Island, SC.
• Fleurant E et al. Barriers to human milk feeding at discharge of VLBW infants : maternal goal setting as a key social factor. Breastfeed Med 2017 ; 12 : 20-7.
• Ganapathy V et al. Costs of necrotizing enterocolitis and cost-effectiveness of exclusively human milk-based products in feeding extremely premature infants. Breastfeed Med 2012 ; 7 : 29-37.
• Haase B et al. The development of an accurate test weighing technique for preterm and high-risk hospitalized infants. Breastfeed Med 2009 ; 4 : 151-6.
• Handa D et al. Do thawing and warming affect the integrity of human milk ? J Perinatol 2014 ; 34 : 863-6.
• Hartmann PE et al. Physiology of lactation in preterm mothers : initiation and maintenance. Pediatr Ann 2003 ; 32 : 351-5.
• Hernandez LL et al. High fat diet alters lactation outcomes : possible involvement of inflammatory and serotonergic pathways. PloS One 2012 ; 7 : e32598.
• Hill PD et al. Comparison of milk output between mothers of preterm and term infants : the first 6 weeks after birth. J Hum Lact 2005 ; 21 : 22-30.
• Hoban R et al. Goals for human milk feeding in mothers of very low birth weight infants : how do goals change and are they achieved during the NICU hospitalization ? Breastfeed Med 2015 ; 10 : 305-11.
• Hurst N et al. Providing mother’s own milk in the context of the NICU : a paradoxical experience. J Hum Lact 2013 ; 29 : 366-73.
• Hurst NM. Recognizing and treating delayed or failed lactogenesis II. J Midwifery Womens Health 2007 ; 52 : 588-94.
• Hurst NM et al. Mothers performing in-home measurement of milk intake during breastfeeding of their preterm infants : maternal reactions and feeding outcomes. J Hum Lact 2004 ; 20 : 178-87.
• Hurst NM et al. Skin-to-skin holding in the neonatal intensive care unit influences maternal milk volume. J Perinatol 1997 ; 17 : 213-7.
• Ilcol YO et al. Leptin concentration in breast milk and its relationship to duration of lactation and hormonal status. Int Breastfeed J 2006 ; 1 : 21.
• Jegier BJ et al. The initial maternal cost of providing 100 mL of human milk for very low birth weight infants in the neonatal intensive care unit. Breastfeed Med 2010 ; 5 : 71-7.
• Jegier BJ et al. The institutional cost of acquiring 100 ml of human milk for very low birth weight infants in the neonatal intensive care unit. J Hum Lact 2013 ; 29 : 390-9.
• Johnson TJ et al. , Cost savings of human milk as a strategy to reduce the incidence of necrotizing enterocolitis in very low birth weight infants. Neonatology 2015 ; 107 : 271-6.
• Kantorowska A et al. Impact of donor milk availability on breast milk use and necrotizing enterocolitis rates. Pediatrics 2016 ; 137 : e20153123.
• Keenan TW, Patton S. The structure of milk: implications for sampling and storage : a. The milk lipid globule membrane. In : Jensen RG, ed. Handbook of milk composition. San Diego (CA) : Academic Press; 1995. p. 5-50.
• Khalil A et al. Milk kinship is not an obstacle to using donor human milk to feed preterm infants in Muslim countries. Acta Paediatr 2016 ; 105 : 462-7.
• Lee HC et al. A quality improvement project to increase breast milk use in very low birth weight infants. Pediatrics 2012 ; 130 : e1679-87.
• Ley SH et al. Effects of pasteurization on adiponectin and insulin concentrations in donor human milk. Pediatr Res 2011 ; 70 : 278-81.
• Lonnerdal B. Bioactive proteins in human milk : health, nutrition, and implications for infant formulas. J Pediatr 2016 ; 173 : S4-9.
• Lonnerdal B. Bioactive proteins in human milk : mechanisms of action. J Pediatr 2010 ; 156 : S26-30.
• Lucas RF, Smith RL. When is it safe to initiate breastfeeding for preterm infants ? Adv Neonatal Care 2015 ; 15 : 134-41.
• Lussier MM et al. Daily breastmilk volume in mothers of very low birth weight neonates : a repeated-measures randomized trial of hand expression versus electric breast pump expression. Breastfeed Med 2015 ; 10 : 312-7.
• Manzoni P. Clinical benefits of lactoferrin for infants and children. J Pediatr 2016 ; 173 : S43-52.
• Marinelli KA et al. The effect of a donor milk policy on the diet of very low birth weight infants. J Hum Lact 2014 ; 30 : 310-6.
• Martin LJ et al. Adiponectin is present in human milk and is associated with maternal factors. Am J Clin Nutr 2006 ; 83 : 1106-11.
• Meier PP et al. Donor human milk update 2016 : evidence, mechanisms and priorities for research and practice. J Pediatr 2017 ; 180 : 16-21.
• Meier PP et al. Which breast pump for which mother : an evidence-based approach to individualizing breast pump technology. J Perinatol 2016 ; 36 : 493-9.
• Meier PP et al. Human milk feedings in the neonatal intensive care unit. In : Rajendram R, Preedy VR, Patel VB, editors. Diet and nutrition in critical care. New York : Springer-Verlag ; 2015. p. 807-22.
• Meier P et al. Management of breastfeeding during and after the maternity hospitalization for late preterm infants. Clin Perinatol 2013 ; 40 : 689-705.
• Meier PP et al. Breastfeeding peer counselors as direct lactation care providers in the neonatal intensive care unit. J Hum Lact 2013 ; 29 : 313-22.
• Meier PP et al. Supporting breastfeeding in the neonatal intensive care unit : rush mother’s milk club as a case study of evidence-based care. Pediatr Clin North Am 2013 ; 60 : 209-26.
• Meier PP et al. Breast pump suction patterns that mimic the human infant during breastfeeding : greater milk output in less time spent pumping for breast pump-dependent mothers with premature infants. J Perinatol 2012 ; 32 : 103-10.
• Meier PP et al. A comparison of the efficiency, efficacy, comfort, and convenience of two hospital-grade electric breast pumps for mothers of very low birthweight infants. Breastfeed Med 2008 ; 3 : 141-50.
• Meier PP, Engstrom JL. Test weighing for term and premature infants is an accurate procedure. Arch Dis Child Fetal Neonatal Ed 2007 ; 92 : F155-6.
• Meier PP et al. Accuracy of a user-friendly centrifuge for measuring creamatocrits on mothers’ milk in the clinical setting. Breastfeed Med 2006 ; 1 : 79-87.
• Meier PP et al. Nipple shields for preterm infants : effect on milk transfer and duration of breast-feeding. J Hum Lact 2000 ; 16 : 106-14.
• Miracle DJ et al. Mothers’ decisions to change from formula to mothers’ milk for very-low-birth-weight infants. J Obstet Gynecol Neonatal Nurs 2004 ; 33 : 692-703.
• Moro GE et al. Human milk in feeding premature infants: consensus statement. J Pediatr Gastroenterol Nutr 2015 ; 61 : S16-9.
• Morton J et al. Combining hand techniques with electric pumping increases the caloric content of milk in mothers of preterm infants. J Perinatol 2012 ; 32 : 791-6.
• Morton J et al. Combining hand techniques with electric pumping increases milk production in mothers of preterm infants. J Perinatol 2009 ; 29 : 757-64.
• Murray L et al. Exclusive breastfeeding and the acceptability of donor breast milk for sick, hospitalized infants in Kupang, Nusa Tenggara Timur, Indonesia : a mixed-methods study. J Hum Lact 2016 ; 32 : 438-45.
• Neville MC et al. The insulin receptor plays an important role in secretory differentiation in the mammary gland. Am J Physiol Endocrinol Metab 2013 ; 305 : E1103-14.
• Neville MC. Introduction : tight junctions and secretory activation in the mammary gland. J Mammary Gland Biol Neoplasia 2009 ; 14 : 269-70.
• Newburg DS et al. Characteristics and potential functions of human milk adiponectin. J Pediatr 2010 ; 156 : S41-6.
• Nyqvist KH et al. State of the art and recommendations. kangaroo mother care : application in a high-tech environment. Breastfeed Rev 2010 ; 18 : 21-8.
• O'Connor DL et al. Human milk pasteurization : benefits and risks. Curr Opin Clin Nutr Metab Care 2015 ; 18 : 269-75.
• Pang WW, Hartmann PE. Initiation of human lactation : secretory differentiation and secretory activation. J Mammary Gland Biol Neoplasia 2007 ; 12 : 211-21.
• Parker LA et al. Association of timing of initiation of breastmilk expression on milk volume and timing of lactogenesis stage II among mothers of very low-birth-weight infants. Breastfeed Med 2015 ; 10 : 84-9.
• Patel A et al. Impact of early human milk on sepsis and health care costs in very low birth-weight infants. J Perinatol 2013 ; 33 : 514-9.
• Patel AL et al. Influence of own mother’s milk on bronchopulmonary dysplasia and costs. Arch Dis Child Fetal Neonatal Ed 2017 ;
• Peila C et al. Effects of Holder pasteurization on the protein profile of human milk. Ital J Pediatr 2016 ; 42 : 36.
• Pineda R. Direct breast-feeding in the neonatal intensive care unit : is it important ? J Perinatol 2011 ; 31 : 540-5.
• Quigley M, McGuire W. Formula versus donor breast milk for feeding preterm or low birth weight infants. Cochrane Database Syst Rev 2014 ; 4 : CD002971.
• Raoof NA et al. Comparison of lactoferrin activity in fresh and stored human milk. J Perinatol 2016 ; 36 : 207-9.
• Rasmussen KM. Association of maternal obesity before conception with poor lactation performance. Annu Rev Nutr 2007 ; 27 : 103-21.
• Rechtman DJ et al. Effect of environmental conditions on unpasteurized donor human milk. Breastfeed Med 2006 ; 1 : 24-6.
• Riley B et al. Barriers to human milk feeding at discharge of very low-birthweight infants : evaluation of neighborhood structural factors. Breastfeed Med 2016 ; 11 : 335-42.
• Ronayne de Ferrer PA et al. , Lactoferrin levels in term and preterm milk. J Am Coll Nutr 2000 ; 19 : 370-3.
• Rossman B et al. The role of peer support in the development of maternal identity for « NICU moms ». J Obstet Gynecol Neonatal Nurs 2015 ; 44 : 3-16.
• Rossman B et al. « I have faith in my milk » : the meaning of milk for mothers of very low birth weight infants hospitalized in the neonatal intensive care unit. J Hum Lact 2013 ; 29 : 359-65.
• Rossman B et al. Healthcare providers’ perceptions of breastfeeding peer counselors in the neonatal intensive care unit. Res Nurs Health 2012 ; 35 : 460-74.
• Rossman B et al. « They’ve walked in my shoes » : mothers of very low birth weight infants and their experiences with breastfeeding peer counselors in the neonatal intensive care unit. J Hum Lact 2011 ; 27 : 14-24.
• Schanler RJ et al. Breastmilk cultures and infection in extremely premature infants. J Perinatol 2011 ; 31 : 335-8.
• Sherman MP et al. Lactoferrin and necrotizing enterocolitis. Curr Opin Pediatr 2014 ; 26 : 146-50.
• Sisk PM et al. Effect of education and lactation support on maternal decision to provide human milk for very-low-birth-weight infants. Adv Exp Med Biol 2004 ; 554 : 307-11.
• Slutzah M et al. Refrigerator storage of expressed human milk in the neonatal intensive care unit. J Hum Lact 2010 ; 26 : 233-4.
• Spatz DL. Ten steps for promoting and protecting breastfeeding for vulnerable infants. J Perinat Neonatal Nurs 2004 ; 18 : 385-96.
• Spiegler J et al. Does breastmilk influence the development of bronchopulmonary dysplasia ? J Pediatr 2016 ; 169 : 76-80.
• Stellwagen LM et al. Pooling expressed breastmilk to provide a consistent feeding composition for premature infants. Breastfeed Med 2013 ; 8 : 205-9.
• Strand H et al. Kangaroo mother care in the neonatal intensive care unit : staff attitudes and be-liefs and opportunities for parents. Acta Paediatr 2014 ; 103 : 373-8.
• Sullivan S et al. An exclusively human milk-based diet is associated with a lower rate of necrotizing enterocolitis than a diet of human milk and bovine milk-based products. J Pediatr 2010 ; 156 : 562-7.
• Underwood MA et al. Human milk oligosaccharides in premature infants : absorption, excretion, and influence on the intestinal microbiota. Pediatr Res 2015 ; 78 : 670-7.
• Unger SL et al. Donor milk reduces necrotizing enterocolitis but does not improve neurodevelopment of very low birthweight (VLBW) infants at 18 months corrected age. Presented at Pediatric Academic Society ; 2016 April 30-May 3; Baltimore, MD.
• Vieira AA et al. Analysis of the influence of pasteurization, freezing/thawing, and offer process-es on human milk's macronutrient concentrations. Early Hum Dev 2011 ; 87 : 577-80.
• Vohr BR et al. Beneficial effects of breast milk in the neonatal intensive care unit on the developmental outcome of extremely low birth weight infants at 18 months of age. Pediatrics 2006 ; 118 : e115-23.
• Vohr BR et al. Persistent beneficial effects of breast milk ingested in the neonatal intensive care unit on outcomes of extremely low birth weight infants. Pediatrics 2007 ; 120 : e953-9.
• Williams T et al. Use of donor human milk and maternal breastfeeding rates: a systematic review. J Hum Lact 2016 ; 32 : 212-20.
• Wilson E et al. Early provision of mother’s own milk and other predictors of successful breast milk feeding after very preterm birth : a regional observational study. J Hum Lact 2015 ; 31 : 393-400.
• Zhou J et al. Human milk feeding as a protective factor for retinopathy of prematurity : a meta-analysis. Pediatrics. 2015 ; 136 : e1576-86.